På 15-årsdagen rømmer Kafka Tamura hjemmefra. Han vil vekk fra den iskalde faren sin og den foruroligende ødipale spådommen som alltid har fulgt ham. Men Kafka bærer også på håpet om å finne moren og søsteren, som forsvant elleve år tidligere. I byen Takamatsu slår han seg ned i et lite bibliotek, der han blir kjent med den androgyne Oshima og den gåtefulle kvinnelige bestyreren. Her får han hjelp når politiet tar opp jakten på ham etter en blodig hendelse. Nakata er også på flukt fra politiet. Etter en mystisk ulykke som barn har Nakata kunnet snakke med katter, og det er da han leter etter en forsvunnet katt at han får blod på hendene og må legge ut på en reise. Gradvis veves trådene i Kafkas og Nakatas liv sammen.