Vi befinner oss i Jerusalem i 1959. Av økonomiske grunner må den unge bibelforskeren Shmuel Ash fortvilet forlate universitetet og ta seg jobb som samtalepartner hos en eldre, intellektuell herre ved navn Gershom Wald. I hans tilbaketrukne hus bor også den mystiske Atalia Abarbanel, en kvinne i førtiårene som Shmuel raskt nærer en attraksjon mot. Hans fascinasjon for Judas, «kristendommens egentlige far», blir et tilbakevendende tema mellom de tre, og romanen utvikler seg snart til en allegori over staten Israel og den bibelske fortellingen den henter sin tittel fra.

Judas er Amos Oz' sterkeste roman siden En fortelling om kjærlighet og mørke.