Endelig kommer fortsettelsen på fortellingen fra Blekkhjerte, boka som for alltid forandret livet til Meggie. I Blekkhjerte ble figurer fra boken ”Blekkhjerte” lest til liv i virkelighetens verden. Blekkblod starter med en av de mest tragiske og rørende figurene fra Blekkhjerte; Støvfinger.

Etter å ha lengtet tilbake til Blekkverdenen i mange år, har han endelig funnet noen som kan lese ham tilbake dit. Men denne mannen, som kaller seg Orpheus, står i ledtog med skurken Basta. Slik lykkes det Støvfinger å komme tilbake, men hans trofaste følgesvenn Farid må bli igjen. Farid vet at døden venter på Støvfinger i Blekkverdenen. Så han finner tilbake til Meggie og ber henne om å lese ham også tilbake. Meggie lar seg overtale, men insisterer på å bli med selv. Selv om hun vet at hun dermed går en usikker skjebne i møte.