1940: Iris James er postbudet i Franklin, Massachusetts. Iris vet mer om innbyggerne i småbyen enn hun noen gang vil innrømme. En dag gjør hun noe utenkelig: hun legger et brev i lommen, leser det og sender det aldri videre. På den andre siden av Atlanteren er Frankie Bard radioreporter. I hennes rapporter ber hun Franklins lytterne være oppmerksomme på nazistenes nattlige bombinger av London. De fleste av innbyggerne i Franklin tror ikke krigen i Europa vil berøre dem. Men både Frankie og Iris vet bedre. The Postmistress er en historie om to verdener - en knust av vold, den andre bevisst naiv. To kvinner hvis jobb det er å avlevere nyheter, men som begge møter problemer med å gjøre det.